Построен при Санкт-Петербургском подворье Иоанно-Предтеченского Леушинского женского монастыря по благословению св. прав. Иоанна Кронштадтского игуменией Таисией Леушинской по проекту арх. Н. Н. Никонова. Главный престол во имя св. Ап. и Ев. Иоанна Богослова (престольный праздник 21 мая и 9 октября) освящен 21 ноября 1894 епископом Нарвским Никандром в сослужении о. Иоанна Кронштадтского. Спустя месяц архиепископом Новгородским и Старорусским Феогностом освящен придел св. вмц. Варвары (престольный праздник 17 декабря). Третий престол – св. Иоанна Кронштадтского – оставался не освященным до 1917 в ожидании канонизации о. Иоанна. После революции в 1920-е подворье было обращено в приходской храм, однако в нем оставались жить насельницы Леушинского монастыря под руководством игумении Агнии, строго исполняя монашеский и богослужебный устав. Таким образом, подворье фактически стало отдельным действующим монастырем в центре Петрограда. 11 июня 1931 подворье было закрыто, монахини арестованы и приговорены к различным срокам лагерей и высылке в Среднюю Азию. Здание перешло в ведение психоневрологического диспансера.
В 1995 митрополит Иоанн (Снычев) обратился к властям с просьбой о возвращении Леушинского подворья. Однако храм был возвращен только в 2000. Первым настоятелем назначен протоиерей Геннадий Беловолов. 9 октября была отслужена 1-я Литургия в историческом алтаре храма. К 2006 ансамбль Леушинского подворья остается еще не переданным: кельи подворья занимает медицинское учреждение.
Чтимые святыни: список Леушинской иконы Божией Матери «Аз есмь с вами, и никтоже на вы» и святыни из затопленного Леушинского монастыря (выносной крест с мощами св. Иоанна Предтечи, мощевик с 22 частицами мощей святых, икона св.Троицы, написанная на древе Мамврийского дуба, Тихвинская икона Божией Матери – моленный образ игумении Таисии Леушинской, икона «Спас плачущий»).
Памятник архитектуры регионального значения. Восстанавливается.
При храме существуют сестричество памяти игумении Таисии Леушинской и приходское издательство «Леушинское подворье». Действует паломническая служба. Работают курсы церковного чтения и курсы православных путеводов (экскурсоводов).